某天晚上，在一片漆黑的夜空中，一艘海盜飛船襲擊了飛艇。空中海盜集團朵拉一族的目的並不是掠奪財物，而是尋找一位名叫希達的少女。希達所持有的護身符擁有神秘的力量，因此她被政府特務穆斯卡帶往政府軍總部協助調查。當朵拉一族入侵飛艇引發混亂時，希達使用酒瓶擊昏正在請求援兵的穆斯卡並拿回護身符，她為了逃離朵拉一族的追捕不慎從飛行船上掉落到地面上的鐵車道山谷。就在此時，護身符的神秘力量讓希達緩慢地降落。一位技工學徒的少年巴魯救下希達卻不知道該如何處理她，於是巴魯只好帶希達回家。第二天早上，巴魯給剛甦醒過來的希達看他去世的父親留下的照片。巴魯的父親生前拍攝的照片顯示一個名為"拉普達"的飛行島嶼。他曾親眼目睹拉普達城並告訴所有人關於拉普達城的存在卻被當成騙子。因此巴魯的願望是自己製造一架小型飛機來尋找拉普達城足以證明他父親的話是真實的。

後來，巴魯和希達在朵拉一族以及政府軍士兵的追捕下掉進廢棄的礦井中並且遇見住在礦井深處的波姆爺爺。波姆告訴兩人希達的護身符是由飛行石製成的，並解釋說飛行石是一種能讓天空之城「拉普達」飛行在天上的神秘礦石，並講述了許多關於飛行石和拉普達的傳說。因此巴魯下定決心，他一定要和希達找到拉普達城。他們剛離開礦井沒多久，就被政府軍捉住並關押在泰迪斯要塞的碉堡監獄。穆斯卡在碉堡中向希達展示一個無法動彈的機器人，並表示他很早就知道希達的全名是拉普達王族傳承下來的名字。他利用這一點要求希達與政府軍合作。希達只好以釋放巴魯為條件讓他能夠離開碉堡。悲痛的巴魯回到家中卻被朵拉一族挾持。朵拉一族得知飛行石的情報正準備前往碉堡，巴魯為了拯救希達決定暫時與他們合作前往碉堡的方向。與此同時，希達唸出她家祖傳的咒語使機器人得以啟動，穆斯卡對此感到震驚，因為喚醒機器人的咒語能找到拉普達城的所在之處。機器人幫助希達逃離穆斯卡和政府士兵的追擊並為了保護她而被摧毀，它在最後一刻徹底破壞碉堡，讓巴魯得以依靠朵拉一族的幫助迅速帶著希達離開碉堡。穆斯卡則藉助希達不慎留下的護身符與軍方首領穆羅將軍合作，搭上政府軍的飛行戰艦「歌利亞號」前往拉普達城。

後來，希達和巴魯乘坐朵拉一族的飛船「虎蛾號」工作。並緊隨歌利亞號朝著拉普達城的方向前進，希達和巴魯在晚上執行監視任務時，希達告訴巴魯，她在父母去世後被已故的祖母在肯德亞山谷撫養長大繼承許多拉普達王族世代傳承的古老咒語。在一場強勁的風暴過後，烏雲終於散去，巴魯認出他已故父親照片上的雲彩，並向朵拉表示拉普達城的正確位置。就在「虎蛾號」準備降落時，「歌利亞號」突然出現並開火攻擊，導致巴魯和希達從飛船上掉落到已經荒廢、雜草叢生的拉普達城中。他們抵達拉普達城最上層的溫室花園，遇到一個巨型機器人，它與摧毀碉堡的機器人非常相似。巴魯和希達發現拉普達城的花園內只有機器人、一些植物和遠古生物在生活著。這時抵達拉普達城的穆羅將軍把朵拉一族給囚禁起來便帶領軍隊搜掠拉普達的財寶，巴魯和希達為了保護拉普達城上方的花園不被破壞也要救出被俘虜的朵拉一族，他們決定從穆斯卡的手中奪回飛行石。但在過程中巴魯和希達不慎被穆斯卡的部下給查獲，希達也因而被再度挾持，巴魯救出朵拉一族便從朵拉的手上拿到槍砲冒險前往拉普達城下方。

與此同時，穆羅將軍發現穆斯卡的背叛行跡決定率領軍隊進入城市內部穆斯卡帶著希達利用飛行石的力量打開通道之下，他們進入拉普達城深層的接見室的控制台。穆斯卡向希達透露自己也是拉普達王族的後裔，他解釋說儘管他們的家族都起源於拉普達，但自從他們的祖先七百年前被陸地分隔後就再也沒有見面，直到現在作為王族後裔的他們再度相聚。穆斯卡計劃利用飛行石的力量獲取拉普達城的科技試圖掌握拉普達之力。最初穆羅將軍試圖用炸藥炸開通道卻無法打開通道，穆斯卡刻意引導穆羅將軍一夥人來到達拉普達城最下方的接見室，便向他們揭示拉普達城所擁有的強大力量，讓希達和正攀爬向抵達拉普達城下方深處的巴魯為此感到吃驚。穆斯卡要求穆羅將軍一夥人現在向自己叩拜卻遭到拒絕，於是他利用飛行石使軍隊墜落到拉普達城上方的海中並啟動武裝設備和大部分機器人來摧毀「歌利亞號」。希達趁機逃脫並奪回護身符並且在穆斯卡的追擊下跑向洞穴，她把飛行石從洞口遞給正進入拉普達城下方深處的巴魯並請求他將飛行石扔入海中。希達在穆斯卡逼近時將飛行石交託給巴魯，巴魯接過護身符時差點被繼續追擊希達的穆斯卡射擊，他用從朵拉拿給的槍砲將牆面打穿跑向希達所在的位置。

穆斯卡一路追逐希達到達拉普達王族的寶座廳跟她相互對峙。希達告訴穆斯卡作為拉普達王族對於他從事卑劣的行徑令她感到悲哀。她宣稱即使要與穆斯卡在廢墟中的拉普達城寶座廳同歸於盡，也願為保護祖先的故鄉而不惜一切。希達指出她終於明白拉普達城走向毀滅的真正原因並指責穆斯卡只想獲取強大武器不顧傷害眾多的機器人，即使他獲得拉普達的力量也無法在陸地以外繼續存在。然而穆斯卡射中希達的髮辮並表示拉普達城的存在絕不會被遺忘，其城市的力量將會實現人們的心願與願望。此時巴魯及時趕到要求穆斯卡釋放希達，否則他將會摧毀飛行石。穆斯卡詢問巴魯的意圖是否能放走希達，巴魯希望與希達交談並要求穆斯卡答應他的要求（限三分鐘）。希達跟巴魯交談中得知朵拉一族已安全逃離，她教導巴魯說出拉普達王族長年來禁用的毀滅咒語。當他們在穆斯卡面前念出「巴魯斯」的毀滅咒語時，拉普達城開始毀滅散發出強大光芒，飛行石的光使穆斯卡失明從拉普達城高處墜入海中身亡。巴魯和希達在巨樹保護下駕駛滑翔機離開拉普達城。在和朵拉一族團聚並告別後，兩人前往肯德亞山谷。

故事最終，拉普達城只剩下一棵大樹和殘留建築，依靠深埋在根系中的巨大飛行石繼續漂浮空中。